Методика оценки цереброваскулярной недостаточности у пациентов с ангиопатией мойя-мойя методом МР-ASL-перфузии

Цель исследования: разработка методики оценки степени цереброваскулярной недостаточности у пациентов с ангиопатией мойя-мойя (АММ) на основе измерения значений мозгового кровотока (CBF) и определения наличия артериального транзитного артефакта (ATA) по данным МРТ методом меченых артериальных спинов (ASL).

Материал и методы. В исследование вошло 47 пациентов с АММ, которым было проведено 148 МР-исследований в режиме PCASL (296 полушарий), из них 47 (94 полушария) – до оперативного лечения. На полученных перфузионных картах вручную выставлены 7 областей интереса (ROI) в сером и белом веществе головного мозга с помощью методики Fusion вне зон АТА. Оценивались значения CBF в центральной точке АТА. 47 пациентам на дооперационном этапе была выполнена прямая ангиография для оценки стадии заболевания по Suzuki, наличия и выраженности лептоменингеальных и трансдуральных коллатералей и МР-ангиография для оценки стадии заболевания по Houkin и уровня стеноза ВСА. Статистическая обработка включала однофакторный дисперсионный анализ (ANOVA) и критерий χ² (IBM SPSS Statistics 23).

Результаты. АТА были выявлены в 77% исследований (69% полушарий). Среднее минимальное значение CBF в АТА составило 120,2 ± 21,1 мл/мин / 100 г при нижней границе доверительного интервала 117,43 мл/мин/100 г. Среднее максимальное значение CBF в АТА составило 234,9. В зависимости от зна чений CBF в бассейне СМА и наличия АТА были выделены 4 степени перфузионного дефицита: степень 0 (CBF = 64,5 ± 16,2 мл/мин/100 г, без АТА) соответствовала стадии “компенсации” мозгового кровотока, степень 1 (CBF = 61,5 ± 16,6 мл/мин/ 100 г, с АТА) – “субкомпенсации”, степень 2 (CBF = 26,5 ± 7,2 мл/мин/100 г, с АТА) – “начальной декомпенсации”, степень 3 (CBF = 16,0 ± 4,7 мл/мин/ 100 г, без АТА) – “декомпенсации”. Выделенные степени статистически значимо различались между собой во всех ROI (p < 0,0001). Более выраженный перфузионный дефицит соответствовал более развернутым стадиям АММ по Suzuki и Houkin, стенозу ВСА проксимальнее отхождения ЗСА (p < 0,0001), большему неврологическому дефициту (p < 0,02). Возникновение АТА достоверно отражало наличие лептоменингеальных коллатералей (p < 0,001).

Выводы. Предложенная методика оценки паттернов ASL-перфузионных исследований хорошо согласуется со стадией заболевания, наличием источников коллатерального кровообращения, тяжестью неврологического дефицита и может использоваться для оценки цереброваскулярной недостаточности у пациентов с АММ.

1. Lee M., Zaharchuk G., Guzman R., Achrol A., Bell-Stephens T., Steinberg G.K. Quantitative hemodynamic studies in moyamoya disease: a review. Neurosurg. Focus. 2009; 26 (4): E5. https://doi.org/10.3171/2009.1.FOCUS08300

2. Grubb R.L. Jr., Powers W.J., Clarke W.R., Videen T.O., Adams H.P. Jr., Derdeyn C.P.; Carotid Occlusion Surgery Study Investigators. Surgical results of the Carotid Occlusion Surgery Study. J. Neurosurg. 2013; 118 (1): 25–33. https://doi.org/10.3171/2012.9.JNS12551

3. Wintermark M., Sesay M., Barbier E., Borbély K., Dillon W.P., Eastwood J.D., Glenn T.C., Grandin C.B., Pedraza S., Soustiel J.F., Nariai T., Zaharchuk G., Caillé J.M., Dousset V., Yonas H. Comparative overview of brain perfusion imaging techniques. Stroke. 2005; 36 (9): 11. https://doi.org/10.1161/01.STR.0000177884.72657.8b

4. Latchaw R.E., Yonas H., Pentheny S.L., Gur D. Adverse reactions to xenon-enhanced CT cerebral blood flow determination. Radiology. 1987; 163 (1): 251–254. https://doi.org/10.1148/radiology.163.1.3823444

5. Detre J.A., Alsop D.C., Vives L.R., Maccotta L., Teener J.W., Raps E.C. Noninvasive MRI evaluation of cerebral blood flow in cerebrovascular disease. Neurology. 1998; 50 (3): 633–641. https://doi.org/10.1212/wnl.50.3.633

6. Goetti R., Warnock G., Kuhn F.P., Guggenberger R., O'Gorman R., Buck A., Khan N., Scheer I. Quantitative cerebral perfusion imaging in children and young adults with Moyamoya disease: comparison of arterial spinlabeling-MRI and H(2)[(15)O]-PET. Am. J. Neuroradiol. 2014; 35 (5): 1022–1028. https://doi.org/10.3174/ajnr.A3799

7. Goetti R., O'Gorman R., Khan N., Kellenberger C.J., Scheer I. Arterial spin labelling MRI for assessment of cerebral perfusion in children with moyamoya disease: comparison with dynamic susceptibility contrast MRI. Neuroradiology. 2013; 55 (5): 639–647. https://doi.org/10.1007/s00234-013-1155-8

8. Noguchi T., Kawashima M., Irie H., Ootsuka T., Nishihara M., Matsushima T., Kudo S. Arterial spin-labeling MR imaging in moyamoya disease compared with SPECT imaging. Eur. J. Radiol. 2011; 80 (3): 18. https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2011.01.016

9. Petcharunpaisan S., Ramalho J., Castillo M. Arterial spin labeling in neuroimaging. Wld J. Radiol. 2010; 2 (10): 384–398. https://doi.org/10.4329/wjr.v2.i10.384

10. Amukotuwa S.A., Yu C., Zaharchuk G. 3D Pseudocontinuous arterial spin labeling in routine clinical practice: A review of clinically significant artifacts. J. Magn. Reson. Imaging. 2016; 43 (1): 11–27. https://doi.org/10.1002/jmri.24873

11. Kwah L.K., Diong J. National Institutes of Health Stroke Scale (NIHSS). J. Physiother. 2014; 60 (1): 61. https://doi.org/10.1016/j.jphys.2013.12.012

12. Biagi L., Abbruzzese A., Bianchi M.C., Alsop D.C., Del Guerra A., Tosetti M. Age dependence of cerebral perfusion assessed by magnetic resonance continuous arterial spin labeling. J. Magn. Reson. Imaging. 2007. 25 (4): 696–702. https://doi.org/10.1002/jmri.20839

13. Kohno N., Okada K., Yamagata S., Takayoshi H., Yamaguchi S. The clinical significance of arterial transit artifact on arterial spin labeling in patients with acute ischemic stroke. AME Medical J. 2017; 2 (9). https://doi.org/10.21037/amj.2017.08.27

14. Mutke M.A., Madai V.I., von Samson-Himmelstjerna F.C., Zaro Weber O., Revankar G.S., Martin S.Z., Stengl K.L., Bauer M., Hetzer S., Günther M., Sobesky J. Clinical evaluation of an arterial-spin-labeling product sequence in steno-occlusive disease of the brain. PLoS One. 2014; 9 (2): e87143. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0087143

15. Suzuki J., Takaku A. Cerebrovascular “moyamoya” disease. Disease showing abnormal net-like vessels in base of brain. Arch. Neurol. 1969; 20 (3): 288–299. https://doi.org/10.1001/archneur.1969.00480090076012

16. Togao O., Mihara F., Yoshiura T., Tanaka A., Noguchi T., Kuwabara Y., Kaneko K., Matsushima T., Honda H. Cerebral hemodynamics in Moyamoya disease: correlation between perfusion-weighted MR imaging and cerebral angiography. Am. J. Neuroradiol. 2006; 27 (2): 391–397.

17. Baltsavias G., Khan N., Valavanis A. The collateral circulation in pediatric moyamoya disease. Childs Nerv. Syst. 2015; 31 (3): 389–398. https://doi.org/10.1007/s00381-014-2582-5

18. Houkin K., Nakayama N., Kuroda S., Nonaka T., Shonai T., Yoshimoto T. Novel magnetic resonance angiography stage grading for moyamoya disease. Cerebrovasc. Dis. 2005; 20 (5): 347–354. https://doi.org/10.1159/000087935

19. Sugino T., Mikami T., Miyata K., Suzuki K., Houkin K., Mikuni N. Arterial spin-labeling magnetic resonance imaging after revascularization of moyamoya disease. J. Stroke Cerebrovasc. Dis. 2013; 22 (6): 811–816. https://doi.org/10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2012.05.010

20. Quon J.L., Kim L.H., Lober R.M., Maleki M., Steinberg G.K., Yeom K.W. Arterial spin-labeling cerebral perfusion changes after revascularization surgery in pediatric moyamoya disease and syndrome. J. Neurosurg. Pediatr. 2019; 23 (4): 486–492. https://doi.org/10.3171/2018.11.PEDS18498

21. Ha J.Y., Choi Y.H., Lee S., Cho Y.J., Cheon J.E., Kim I.O., Kim W.S. Arterial spin labeling mri for quantitative assessment of cerebral perfusion before and after cerebral revascularization in children with moyamoya disease. Korean J. Radiol. 2019; 20 (6): 985–996. https://doi.org/10.3348/kjr.2018.0651

22. Zaharchuk G., Do H.M., Marks M.P., Rosenberg J., Moseley M.E., Steinberg G.K. Arterial spin-labeling MRI can identify the presence and intensity of collateral perfusion in patients with moyamoya disease. Stroke. 2011; 42 (9): 2485–2491. https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.111.616466

23. Lee S., Yun T.J., Yoo R.E., Yoon B.W., Kang K.M., Choi S.H., Kim J.H., Kim J.E., Sohn C.H., Han M.H. Monitoring cerebral perfusion changes after revascularization in patients with moyamoya disease by using arterial spinlabeling MR imaging. Radiology. 2018; 288 (2): 565–572. https://doi.org/10.1148/radiol.2018170509

24. Chalela J.A., Alsop D.C., Gonzalez-Atavales J.B., Maldjian J.A., Kasner S.E., Detre J.A. Magnetic resonance perfusion imaging in acute ischemic stroke using continuous arterial spin labeling. Stroke. 2000; 31 (3): 680–687. https://doi.org/10.1161/01.str.31.3.680

25. Noguchi T., Kawashima M., Nishihara M., Hirai T., Matsushima T., Irie H. Arterial spin-labeling MR imaging in Moyamoya disease compared with clinical assessments and other MR imaging findings. Eur. J. Radiol. 2013; 82 (12): 1. https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2013.08.040

26. Fan A.P., Guo J., Khalighi M.M., Gulaka P.K., Shen B., Park J.H., Gandhi H., Holley D., Rutledge O., Singh P., Haywood T., Steinberg G.K., Chin F.T., Zaharchuk G. Long-Delay Arterial Spin Labeling Provides More Accurate Cerebral Blood Flow Measurements in Moyamoya Patients: A Simultaneous Positron Emission Tomography/ MRI Study. Stroke. 2017; 48 (9): 2441–2449. https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.117.017773