Функциональная магнитно-резонансная томография в состоянии покоя: анализ коннективности крупномасштабных сетей головного мозга

Цель исследования: оценить возможности различных методов анализа функциональной интеграции крупномасштабных нейросетей головного мозга у здоровых испытуемых по данным функциональной МРТ в состоянии покоя.

Материал и методы. Функциональная МРТ в состоянии покоя выполнена 28 здоровым испытуемым мужского пола в возрасте 27,4 ± 5,1 лет, без вредных привычек и черепно-мозговых травм. Проводилась функциональная оценка крупномасштабных нейросетей, входящих в тройную сетевую модель: сети пассивного режима работы, сети выявления значимости и сети исполнительного контроля.

Результаты. Анализ независимых компонентов в полной мере позволил выявить сеть пассивного режима работы и сеть выявления значимости, однако сеть исполнительного контроля были выявлена частично, и в основном это касалось структур, имеющих билатеральное расположение. Анализ графов определил структуры, имеющие наибольшую ценность для нейрофункциональных исследований. Практически все структуры, у которых отмечены максимальные показатели графов относятся к сети исполнительного контроля. Результаты Roi-анализа показали взаимодействие между собой сети пассивного режима и сети исполнительного контроля, что свидетельствует об их совместной работе в обеспечении важных функций головного мозга. Также было определено, что у здоровых людей все структуры внутри крупномасштабных сетей функционально связаны между собой.

Заключение. Разные методы анализа данных функциональной МРТ в состоянии покоя выявляют различные аспекты связности в мозге, в обработке каждого метода задействованы совершенно разные принципы, а окончательные параметры количественного определения также меняются в зависимости от предпочтительного метода. В настоящее время не существует единого метода, который сам по себе считался бы стандартом анализа. Применение нескольких методов к одному и тому же набору данных может дать более информативные результаты. 

1. Craddock R.C., Jbabdi S., Yan C.G. et al. Imaging human connectomes at the macroscale. Nat Methods. 2013; 10: 524–539. https://doi.org/10.1038/nmeth.2482

2. Bergmann E., Gofman X., Kavushansky A., Kahn I. Individual Variability in Functional Connectivity Architecture of the Mouse Brain. Commun. Biol. 2020; 3: 738. https://doi.org/10.1038/s42003-020-01472-5

3. Park H.J., Friston K. Structural and functional brain networks: from connections to cognition. Science. 2013;342:1238411. https://doi.org/10.1126/science.1238411

4. Тарумов Д.А., Абдулаев Ш.К., Труфанов А.Г., Ушаков В.Л., Шамрей В.К., Железняк И.С., Ипатов В.В., Романов Г.Г., Ковалишин И.М. Возможности функциональной магнитно-резонансной томографии покоя в оценке функционального состояния головного мозга у пациентов, страдающих опиоидной наркоманией. Вестник российской военно-медицинской академии. 2018; 3 (63): 72–79.

5. Biswal B. Resting state fMRI: a personal history. Neuroimage. 2012; 62 (2): 938–944. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2012.01.090

6. Soddu A., Vanhaudenhuyse A., Demertzi A. et al. Resting state activity in patients with disorders of consciousness. Funct Neurol. 2011; 26: 37–43.

7. Liu Y., Gao J.H., Liotti M. et al. Temporal dissociation of parallel processing in the human subcortical outputs. Nature. 1999; 400: 364–367. https://doi.org/10.1038/22547

8. Tononi G., Sporns O., Edelman G.M. A measure for brain complexity: relating functional segregation and integration in the nervous system. Proc Natl Acad Sci USA. 1994; 91: 5033–5037 https://doi.org/10.1073/pnas.91.11.5033

9. Lanting C.P., de Kleine E., Langers D.R., van Dijk P. Unilateral tinnitus: changes in connectivity and response lateralization measured with fMRI. PLoS One. 2014; 9: 110704. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0110704

10. Friston K.J. Modalities, modes, and models in functional neuroimaging. Science. 2009; 326: 399–403. https://doi.org/10.1126/science.1174521

11. Biswal B., Yetkin F.Z., Haughton V.M., Hyde J.S. Functional connectivity in the motor cortex of resting human brain using echo-planar MRI. Magn Reson Med. 1995; 34: 537–541. https://doi.org/10.1002/mrm.1910340409

12. Van den Heuvel M.P., Hulshoff Pol H.E. Exploring the brain network: a review on resting-state fMRI functional connectivity. Eur. Neuropsychopharmacol. 2010; 20: 519–534. https://doi.org/10.1016/j.euroneuro.2010.03.008

13. Li K., Guo L., Nie J., Li G., Liu T. Review of methods for functional brain connectivity detection using fMRI. Comput Med Imaging Graph. 2009; 33: 131–139. https://doi.org/10.1016/j.compmedimag.2008.10.011

14. Van de Ven V.G., Formisano E., Prvulovic D. Functional connectivity as revealed by spatial independent component analysis of fMRI measurements during rest. Hum Brain Mapp. 2004; 22: 165–178. https://doi.org/10.1002/hbm.20022

15. Beckmann C.F., DeLuca M., Devlin J.T., Smith S.M. Investigations into resting-state connectivity using independent component analysis. Philos. Trans. R. Soc. Lond B. Bio.l Sci. 2005; 360 (1457): 1001–1013. https://doi.org/10.1098/rstb.2005.1634

16. Bertolero M.A., Yeo B.T., D'Esposito M. The modular and integrative functional architecture of the human brain. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015; 112 (49): 6798–6807. https://doi.org/10.1073/pnas.1510619112

17. Ma L., Wang B., Chen X., Xiong J. Detecting functional connectivity in the resting brain: a comparison between ICA and CCA. Magn. Reson. Imag. 2007; 25 (1): 47–56. https://doi.org/10.1016/j.mri.2006.09.032

18. Kriegeskorte N., Douglas P.K. Cognitive computational neuroscience. Nat. Neurosci. 2018; 21: 1148–1160. https://doi.org/10.1038/s41593-018-0210-5

19. Petersen S.E., Sporns O. Brain networks and cognitive architectures. Neuron. 2015; 88 (1): 207–219. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2015.09.027

20. Bullmore E.T., Bassett D.S. Brain graphs: graphical models of the human brain connectome. Annu. Rev. Clin. Psychol. 2011; 7: 113–140. https://doi.org/10.1146/annurev-clinpsy-040510-143934

21. Van den Heuvel M.P., Sporns O. Network hubs in the human brain. Trends Cogn. Sci. 2013; 17 (12): 683–696. https://doi.org/10.1016/j.tics.2013.09

22. Watts D.J., Strogatz S.H. Collective dynamics of “small-world” networks. Nature. 1998; 393 (6684): 440–442. https://doi.org/10.1038/30918

23. Fleischer V., Radetz A., Ciolac D. et al. Graph theoretical framework of brain networks in multiple sclerosis: a review of concepts. Neuroscience. 2017; 403: 35–53. https://doi.org/10.1016/j.neuroscience.2017.10.033

24. Miri Ashtiani S.N., Daliri M.R., Behnam H. et al. Altered topological properties of brain networks in the early MS patients revealed by cognitive task-related fMRI and graph theory. Biomed. Signal. Process. Control. 2018; 40: 385–395. https://doi.org/10.1016/j.bspc.2017.10.006

25. Andersson J.L.R., Hutton C., Ashburner J. et al. Modelling geometric deformations in EPI time series. NeuroImage. 2001; 13: 90–919. https://doi.org/10.1006/nimg.2001.0746

26. Кремнева Е.И., Синицын Д.О., Добрынина Л.А., Суслина А.Д., Кротенкова М.В. Функциональная МРТ покоя в неврологии и психиатрии. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2022; 122 (2): 5–14. https://doi.org/10.17116/jnevro20221220215

27. Ashburner J., Friston K.J. Unified segmentation. NeuroImage. 2005; 26 (3): 839–851. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2005.02.018

28. Janine B., Smith St.M., Beckmann Ch.F. An introduction to resting state fMRI functional connectivity. Oxford University Press, 2017. 152 p. ISBN: 9780198808220

29. Jafri M.J., Pearlson G.D., Stevens M., Calhoun V.D. A method for functional network connectivity among spatially independent resting-state components in schizophrenia. Neuroimage. 2008; 39 (4): 1666–1681. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2007.11.001

30. Suk J., Hwang S., Cheong S. Functional and Structural Alteration of Default Mode, Executive Control, and Salience Networks in Alcohol Use Disorder. Front Psychiatry. 2021; 12: 742228. https://doi.org/10.3389/fpsyt.2021.742228

31. Menon B. Towards a new model of understanding – The triple network, psychopathology and the structure of the mind. Med. Hypotheses. 2019: 133: 109385. https://doi.org/10.1016/j.mehy.2019.109385

32. Буккиева Т.А., Поспелова М.Л., Ефимцев А.Ю., Фионик О.В., Алексеева Т.М., Самочерных К.А., Горбунова Е.А., Красникова В.В., Маханова А.М., Левчук А.Г., Труфанов Г.Е. Функциональная МРТ в оценке изменений коннектома головного мозга у пациенток с постмастэктомическим синдромом. Лучевая диагностика и терапия. 2021; 4 (12): 41–49. http://dx.doi.org/10.22328/2079-5343-2021-12-4-41-49

33. Гребенщикова Р.В., Ананьева Н.И., Пичиков А.А., Исхаков Д.Н., Лукина Л.В. Функциональная связанность структур головного мозга у больных нервной анорексией по данным фМРТ состояния покоя: проспективное исследование. Лучевая диагностика и терапия. 2023; 1 (14): 26–36. http://dx.doi.org/10.22328/2079-5343-2023-14-1-26-36

34. Ублинский М.В., Семенова Н.А., Манжурцев А.В., Меньшиков П.Е., Яковлев А.Н., Ахадов Т.А. Исследование нарушений функциональных связей между сетью пассивного режима работы мозга и структурами мозжечка у пациентов с легкой черепно-мозговой травмой в острой стадии по данным фМРТ состояния покоя. Медицинская визуализация. 2020; 24 (2): 131–137. https://doi.org/10.24835/1607-0763-2020-2-131-137

35. Добрынина Л.А., Гаджиева З.Ш., Морозова С.Н., Кремнева Е.И., Кротенкова М.В., Кашина Е.М., Поддубская А.А. Управляющие функции мозга: функциональная магнитно-резонансная томография с использованием теста Струпа и теста серийного счета про себя у здоровых. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2018; 118 (11): 64 71. https://doi.org/10.17116/jnevro201811811164

36. Буккиева Т.А., Чегина Д.С., Ефимцев А.Ю., Левчук А.Г., Исхаков Д.К., Соколов А.В., Фокин В.А., Труфанов Г.Е. Функциональная МРТ покоя. Общие вопросы и клиническое применение. Российский электронный журнал лучевой диагностики. 2019; 9 (2): 150 170. https://doi.org/10.21569/2222-7415-2019-9-2-150-170

37. Bullmore E., Sporns O. Complex brain networks: graph theoretical analysis of structural and functional systems. Nat. Rev. Neurosci. 2009; 10 (3): 186–198. https://doi.org/10.1038/nrn2575

38. Liao X., Vasilakos A.V., He Y. Small-world human brain networks: perspectives and challenges. Neurosci. Biobehav. Rev. 2017; 77: 286–300. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2017.03.018

39. Nekovarova T., Fajnerova I., Horacek J., Spaniel F. Bridging disparate symptoms of schizophrenia: a triple network dysfunction theory. Front Behav Neurosci. 2014; 8: 171. https://doi.org/10.3389/fnbeh.2014.00171