Preview

Медицинская визуализация

Расширенный поиск

Магнитно-резонансная трактография: возможности и ограничения метода, современный подход к обработке данных

https://doi.org/10.24835/1607-0763-1064

Аннотация

Цель исследования. Систематизация знаний о диффузионной тензорной магнитно-резонансной томографии; анализ литературы, касающейся существующих на сегодняшний момент ограничений метода и возможностей их преодоления.

Материал и методы. Проанализировано 74 публикации (6 отечественных, 68 зарубежных), вышедших в свет в период с 1986 по 2021 год. Более половины работ было опубликовано в последнее десятилетие, 19 работ – в период с 2016 по 2021 год.

Результаты. В статье изложены физические основы диффузионных методик магнитно-резонансной томографии, принципы получения диффузионно-взвешенных изображений и диффузионного тензора, отражены особенности вероятностного и детерминистского подходов к обработке данных диффузионной тензорной МРТ, а также методы оценки диффузионных характеристик тканей в клинической практике. Подробно рассмотрены причины имеющихся ограничений диффузионной тензорной МРТ, а также систематизированы основные разработанные приемы преодоления этих ограничений, таких как мультитензорная модель, диффузионная визуализация высокого углового разрешения, диффузионная спектральная визуализация, диффузионная куртозисная визуализация. Последовательно рассмотрены этапы обработки данных диффузионной тензорной магнитно-резонансной томографии (препроцессинг, процессинг и постпроцессинг). Отражены особенности основных подходов к количественному анализу данных диффузионной тензорной магнитно-резонансной томографии (таких как анализ области интереса, анализ всего объема данных, количественная трактография).

Заключение. Магнитно-резонансная трактография – уникальная методика неинвазивной прижизненной визуализации проводящих путей головного мозга и оценки структурной целостности составляющих их аксонов, нашедшая применение при многих заболеваниях центральной нервной системы. В то же время эта методика имеет ряд существенных ограничений, основными из которых являются невозможность адекватной визуализации перекрещивающихся волокон и относительно низкая воспроизводимость результатов. Стандартизация алгоритмов постпроцессинга данных, дальнейшее совершенствование магнитнорезонансных томографов и внедрение альтернативных методов трактографии потенциально способны частично нивелировать имеющиеся в настоящее время недостатки.

Об авторах

А. К. Никогосова
ФГБУ “Федеральный центр мозга и нейротехнологий” ФМБА России, Научно-исследовательский центр радиологии и клинической физиологии
Россия

Никогосова Анаит Карэновна – научный сотрудник, врач-рентгенолог

117513 Москва, ул. Островитянова, 1, стр. 10

Тел.: +7-926-538-16-80



Т. М. Ростовцева
ФГБУ “Федеральный центр мозга и нейротехнологий” ФМБА России, Научно-исследовательский центр радиологии и клинической физиологии
Россия

Ростовцева Татьяна Михайловна – научный сотрудник, врач-рентгенолог

117513 Москва, ул. Островитянова, 1, стр. 10



М. М. Берегов
ФГБУ “Федеральный центр мозга и нейротехнологий” ФМБА России, Научно-исследовательский центр радиологии и клинической физиологии
Россия

Берегов Михаил Михайлович – врач-рентгенолог

117513 Москва, ул. Островитянова, 1, стр. 10



И. Л. Губский
ФГБУ “Федеральный центр мозга и нейротехнологий” ФМБА России, Научно-исследовательский центр радиологии и клинической физиологии
Россия

Губский Илья Леонидович – старший научный сотрудник, заведующий отделением общей рентгенологии, рентгеновской компьютерной и магнитно-резонансной томографии

117513 Москва, ул. Островитянова, 1, стр. 10



В. Г. Лелюк
ФГБУ “Федеральный центр мозга и нейротехнологий” ФМБА России, Научно-исследовательский центр радиологии и клинической физиологии
Россия

Лелюк Владимир Геннадьевич – доктор мед. наук, профессор, руководитель НИЦ радиологии и клинической физиологии

117513 Москва, ул. Островитянова, 1, стр. 10



Список литературы

1. Alexander A.L., Lee J.E., Lazar M., Field A.S. Diffusion tensor imaging of the brain. Neurotherapeutics: J. Am. Soc. Exp. NeuroTherapeutics. 2007; 4 (3): 316–329. https://doi.org/10.1016/j.nurt.2007.05.011

2. Costabile J.D., Alaswad E., D’Souza S. et al. Current applications of diffusion tensor imaging and tractography in intracranial tumor resection. Front. Oncol. 2019; 9: 426. https://doi.org/10.3389/fonc.2019.00426

3. Alruwaili A.R., Pannek K., Henderson R.D. et al. Tract integrity in amyotrophic lateral sclerosis: 6-month evaluation using MR diffusion tensor imaging. BMC Med. Imaging. 2019; 19 (1): 19. https://doi.org/10.1186/s12880-019-0319-3

4. Andersen O., Hildeman A., Longfils M. et al. Diffusion tensor imaging in multiple sclerosis at different final outcomes. Acta Neurologica Scandinavica. 2018; 137(2): 165–173. https://doi.org/10.1111/ane.12797

5. Moura L.M., Luccas R., de Paiva J.P.Q. et al. Diffusion tensor imaging biomarkers to predict motor outcomes in stroke: a narrative review. Front. Neurol. 2019; 10: 445. https://doi.org/10.3389/fneur.2019.00445

6. Puig J., Blasco G., Schlaug G. et al. Diffusion tensor imaging as a prognostic biomarker for motor recovery and rehabilitation after stroke. Neuroradiology. 2017; 59 (4): 343–351. https://doi.org/10.1007/s00234-017-1816-0

7. Туркин А.М., Погосбекян Э.Л., Тоноян А.С., Шульц Е.И., Максимов И.И., Долгушин М.Б., Хачанова Н.В., Фадеева Л.М., Мельникова-Пицхелаури Т.В., Пицхелаури Д.И., Пронин И.Н., Корниенко В.Н. Диффузионная куртозисная МРТ в оценке перитуморального отека глиобластом и метастазов в головной мозг. Медицинская визуализация. 2017; 4: 97–112. https://doi.org/10.24835/1607-0763-2017-4-97-112

8. Кулеш А.А., Дробаха В.Е., Шестаков В.В., Лапаева Т.В, Дементьева О.В. Лобно-височная дегенерация: клиническое наблюдение и опыт применения диффузионно-тензорной магнитно-резонансной трактографии. Журнал неврологии и психиатрии им. C.С. Корсакова. 2015; 115 (11). https://doi.org/10.17116/jnevro2015115111112-116

9. Кадыров Ш.У., Коновалов А.Н., Пронин И.Н. МРтрактография в диагностике и выборе нейрохирургического доступа при опухолях подкорковых узлов. Вопросы нейрохирургии им Н.Н. Бурденко. 2018; 82 (1). https://doi.org/10.17116/neiro201882178-85

10. Гумин И.С., Губский И.Л., Миронов М.Б., Рублева Ю.В., Мойзыкевич Е.Р., Бурд С.Г. и др. Синдром ДайкаДавыдова-Массона: описание клинического случая, комплексная диагностика с применением видеоЭЭГ-мониторинга, МРТ, МР-трактографии и фМРТ. Нервно-мышечные болезни. 2021; 11 (1). https://doi.org/10.17650/2222-8721-2021-11-1-47–57

11. Левашкина И.М., Серебрякова С.В., Ефимцев А.Ю. Диффузионно-тензорная МРТ – современный метод оценки микроструктурных изменений вещества головного мозга (обзор литературы). Вестник СанктПетербургского университета. Медицина. 2016; 11 (4): 39–54. https://doi.org/10.21638/11701/spbu11.2016.404

12. Hess C.P., Mukherjee P. Visualizing white matter pathways in the living human brain: diffusion tensor imaging and beyond. Neuroimaging Clin. N. Am. 2007; 17 (4): 407– 426, vii. https://doi.org/10.1016/j.nic.2007.07.002

13. Maier-Hein K.H., Neher P.F., Houde J.C. et al. The challenge of mapping the human connectome based on diffusion tractography. Nature Communications. 2017; 8 (1): 1349. https://doi.org/10.1038/s41467-017-01285-x

14. Tournier J.D. Diffusion MRI in the brain – theory and concepts. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2019; 112–113: 1–16. https://doi.org/10.1016/j. pnmrs.2019.03.001

15. Le Bihan D., Breton E., Lallemand D. et al. MR imaging of intravoxel incoherent motions: application to diffusion and perfusion in neurologic disorders. Radiology. 1986; 161 (2): 401–407. https://doi.org/10.1148/radiology.161.2.3763909

16. Thomsen C., Henriksen O., Ring P. In vivo measurement of water self diffusion in the human brain by magnetic resonance imaging. Acta Radiol. (Stockholm, Sweden: 1987). 1987; 28 (3): 353–361.

17. Chenevert T.L., Brunberg J.A., Pipe J.G. Anisotropic diffusion in human white matter: demonstration with MR techniques in vivo. Radiology. 1990; 177 (2): 401–405. https://doi.org/10.1148/radiology.177.2.2217776

18. Huisman T.A.G.M. Diffusion-weighted and diffusion tensor imaging of the brain, made easy. Cancer Imaging. 2010; 10 (1A): S163–S171. https://doi.org/10.1102/1470-7330.2010.9023

19. Moritani T., Ekholm S., Westesson P.L.A. Diffusionweighted MR imaging of the brain. Springer Science & Business Media; 2009.

20. Mukherjee P., Berman J.I., Chung S.W. et al. Diffusion tensor MR imaging and fiber tractography: theoretic underpinnings. Am. J. Neuroradiol. 2008; 29 (4): 632– 641. https://doi.org/10.3174/ajnr.A1051

21. Пронин И.Н., Фадеева Л.М., Захарова Н.Е., Долгушин М.Б., Подопригора А.Е., Корниенко В.Н. Диффузионная тензорная магнитно-резонансная томог рафия и трактография. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2008; 2 (1): 32–40.

22. Mori S., Zhang J. Principles of diffusion tensor imaging and its applications to basic neuroscience research. Neuron. 2006; 51 (5): 527–539. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2006.08.012

23. Hasan K.M., Walimuni I.S., Abid H., Hahn K.R. A review of diffusion tensor magnetic resonance imaging computational methods and software tools. Comput. Biol. Med. 2011; 41 (12): 1062–1072. https://doi.org/10.1016/j.compbiomed.2010.10.008

24. Fieremans E., Deene Y.D., Delputte S. et al. Simulation and experimental verification of the diffusion in an anisotropic fiber phantom. J. Magn. Reson. 2008; 190 (2): 189–199. https://doi.org/10.1016/j.jmr.2007.10.014

25. Lätt J., Nilsson M., Rydhög A. et al. Effects of restricted diffusion in a biological phantom: a q-space diffusion MRI study of asparagus stems at a 3T clinical scanner. Magma. 2007; 20 (4): 213–222. https://doi.org/10.1007/s10334-007-0085-z

26. Chen H., Liu T., Zhao Y. et al. Optimization of large-scale mouse brain connectome via joint evaluation of DTI and neuron tracing data. NeuroImage. 2015; 115: 202–213. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2015.04.050

27. Kato H., Kuroda M., Yoshimura K. et al. Composition of MRI phantom equivalent to human tissues. Med. Phys. 2005; 32 (10): 3199–3208. https://doi.org/10.1118/1.2047807

28. Hellerbach A., Schuster V., Jansen A., Sommer J. MRI phantoms – are there alternatives to agar? PLOS ONE. 2013; 8 (8): e70343. https://doi.org/10.1371/journal. pone.0070343

29. Lewis S., Dyvorne H., Cui Y., Taouli B. Diffusion-weighted imaging of the liver: techniques and applications. Magn. Reson. Imaging Clin. N. Am. 2014; 22 (3): 373–395. https://doi.org/10.1016/j.mric.2014.04.009

30. Wilhelm T., Stieltjes B., Schlemmer H.P. Whole-bodyMR-diffusion weighted imaging in oncology. RoFo. 2013; 184 (10): 950–958. https://doi.org/10.1055/s-0033-1335428

31. Sheth R.A., Bittencourt L.K., Guimaraes A.R. Diffusionweighted imaging of the male pelvis. Magn. Reson. Imaging Clin. N. Am. 2014; 22 (2): 145–163, v. https://doi.org/10.1016/j.mric.2014.01.003

32. Huston J.M., Field A.S. Clinical applications of diffusion tensor imaging. Magn. Reson. Imaging Clin. N. Am. 2013; 21 (2): 279–298. https://doi.org/10.1016/j.mric.2012.12.003

33. Lerner A., Mogensen M.A., Kim P.E. et al. Clinical applications of diffusion tensor imaging. Wld Neurosurg. 2014; 82 (1–2): 96–109. https://doi.org/10.1016/j.wneu.2013.07.083

34. Tae W.S., Ham B.J., Pyun S.B. et al. Current clinical applications of diffusion-tensor imaging in neurological disorders. J. Clin. Neurol. (Seoul, Korea). 2018; 14 (2): 129–140. https://doi.org/10.3988/jcn.2018.14.2.129

35. Domínguez-Pinilla N., Martínez de Aragón A., Diéguez Tapias S. et al. Evaluating the apparent diffusion coefficient in MRI studies as a means of determining paediatric brain tumour stages. Neurología (English Edition). 2016; 31 (7): 459–465. https://doi.org/10.1016/j.nrleng.2014.12.013

36. Al-Sharydah A.M., Al-Arfaj H.K., Saleh Al-Muhaish H. et al. Can apparent diffusion coefficient values help distinguish between different types of pediatric brain tumors? Eur. J. Radiol. Open. 2019; 6: 49–55. https://doi.org/10.1016/j.ejro.2018.12.004

37. Surov A., Meyer H.J., Wienke A. Can apparent diffusion coefficient (ADC) distinguish breast cancer from benign breast findings? A meta-analysis based on 13 847 lesions. BMC Cancer. 2019; 19 (1): 955. https://doi.org/10.1186/s12885-019-6201-4

38. Surov A., Meyer H.J., Wienke A. Apparent diffusion coefficient for distinguishing between malignant and benign lesions in the head and neck region: A systematic review and meta-analysis. Front. Oncol. 2020; 9. https://doi.org/10.3389/fonc.2019.01362

39. Koh D.M., Thoeny H.C. Diffusion-Weighted MR Imaging: applications in the body. Springer Science & Business Media, 2010.

40. Jbabdi S., Johansen-Berg H. Tractography: where do we go from here? Brain Connect. 2011; 1 (3): 169–183. https://doi.org/10.1089/brain.2011.0033

41. Mori S., Crain B.J., Chacko V.P., van Zijl P.C. Threedimensional tracking of axonal projections in the brain by magnetic resonance imaging. Ann. Neurol. 1999; 45 (2): 265–269. https://doi.org/10.1002/1531-8249(199902) 45:2<265::aid-ana21>3.0.co;2-3

42. Friman O., Farnebäck G., Westin C.F. A Bayesian approach for stochastic white matter tractography. IEEE Transact. Med. Imaging. 2006; 25 (8): 965–978. https://doi.org/10.1109/tmi.2006.877093

43. Behrens T.E.J., Berg H.J., Jbabdi S. et al. Probabilistic diffusion tractography with multiple fibre orientations: What can we gain? NeuroImage. 2007; 34 (1): 144–155. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2006.09.018

44. Lazar M. Mapping brain anatomical connectivity using white matter tractography. NMR Biomedicine. 2010; 23 (7): 821–835. https://doi.org/10.1002/nbm.1579

45. Wu D., Xu J., McMahon M.T. et al. In vivo high-resolution diffusion tensor imaging of the mouse brain. NeuroImage. 2013; 83: 18–26. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2013.06.012

46. Johansen-Berg H., Behrens T.E.J. Diffusion MRI: From quantitative measurement to in vivo neuroanatomy. Academic Press, 2013.

47. Tuch D.S., Reese T.G., Wiegell M.R. et al. High angular resolution diffusion imaging reveals intravoxel white matter fiber heterogeneity. Magn. Reson. Med. 2002; 48 (4): 577–582. https://doi.org/10.1002/mrm.10268

48. Pasternak O., Assaf Y., Intrator N., Sochen N. Variational multiple-tensor fitting of fiber-ambiguous diffusionweighted magnetic resonance imaging voxels. Magn. Reson. Imaging. 2008; 26 (8): 1133–1144. https://doi.org/10.1016/j.mri.2008.01.006

49. Mori S. Introduction to Diffusion Tensor Imaging. Elsevier, 2007.

50. Descoteaux M. High angular resolution diffusion imaging (HARDI), 2015. https://doi.org/10.1002/047134608X. W8258

51. Tournier J.D., Mori S., Leemans A. Diffusion tensor imaging and beyond. Magn. Reson. Med. 2011; 65 (6): 1532–1556. https://doi.org/10.1002/mrm.22924

52. Wedeen V.J., Hagmann P., Tseng W.Y.I. et al. Mapping complex tissue architecture with diffusion spectrum magnetic resonance imaging. Magn. Reson. Med. 2005; 54 (6): 1377–1386. https://doi.org/10.1002/mrm.20642

53. Wedeen V.J., Wang R.P., Schmahmann J.D. et al. Diffusion spectrum magnetic resonance imaging (DSI) tractography of crossing fibers. NeuroImage. 2008; 41 (4): 1267–1277. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2008.03.036

54. Granziera C., Schmahmann J.D., Hadjikhani N. et al. Diffusion spectrum imaging shows the structural basis of functional cerebellar circuits in the human cerebellum in vivo. PLoS ONE. 2009; 4 (4). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0005101

55. Steven A.J., Zhuo J., Melhem E.R. Diffusion kurtosis imaging: an emerging technique for evaluating the microstructural environment of the brain. Am. J. Roentgenol. 2014; 202 (1): W26-33. https://doi.org/10.2214/AJR.13.11365

56. Wu E.X., Cheung M.M. MR diffusion kurtosis imaging for neural tissue characterization. NMR in Biomed. 2010; 23 (7): 836–848. https://doi.org/10.1002/nbm.1506

57. Lazar M., Jensen J.H., Xuan L., Helpern J.A. Estimation of the orientation distribution function from diffusional kurtosis imaging. Magn. Reson. Med. 2008; 60 (4): 774– 781. https://doi.org/10.1002/mrm.21725

58. Jensen J.H., Helpern J.A. MRI quantification of nonGaussian water diffusion by kurtosis analysis. NMR Biomed. 2010; 23 (7): 698–710. https://doi.org/10.1002/nbm.1518

59. Karmonik C., York M., Grossman R. et al. An image analysis pipeline for the semi-automated analysis of clinical fMRI images based on freely available software. Comput. Biol. Med. 2010; 40 (3): 279–287. https://doi.org/10.1016/j.compbiomed.2009.12.003

60. Leemans A., Jones D.K. The B-matrix must be rotated when correcting for subject motion in DTI data. Magn. Reson. Med. 2009; 61 (6): 1336–1349. https://doi.org/10.1002/mrm.21890

61. Netsch T., van Muiswinkel A. Quantitative evaluation of image-based distortion correction in diffusion tensor imaging. IEEE Transact. Med. Imaging. 2004; 23 (7): 789–798. https://doi.org/10.1109/TMI.2004.827479

62. Smith S.M. Fast robust automated brain extraction. Human Brain Mapping. 2002; 17 (3): 143–155. https://doi.org/10.1002/hbm.10062

63. Jiang H., van Zijl P.C.M., Kim J. et al. DtiStudio: resource program for diffusion tensor computation and fiber bundle tracking. Comput. Methods Progr. Biomed. 2006; 81 (2): 106–116. https://doi.org/10.1016/j.cmpb.2005.08.004

64. Yeh F.C., Vettel J.M., Singh A. et al. Quantifying differences and similarities in whole-brain white matter architecture using local connectome fingerprints. PLOS Computational Biol. 2016; 12 (11): e1005203. https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1005203

65. Maffei C., Sarubbo S., Jovicich J. Diffusion-based tractography atlas of the human acoustic radiation. Sci. Rep. 2019; 9 (1): 1–13. https://doi.org/10.1038/s41598-019-40666-8

66. Domin M., Langner S., Hosten N., Lotze M. Comparison of parameter threshold combinations for diffusion tensor tractography in chronic stroke patients and healthy subjects. PLoS ONE. 2014; 9 (5). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0098211

67. Chanraud S., Zahr N., Sullivan E.V., Pfefferbaum A. MR diffusion tensor imaging: a window into white matter integrity of the working brain. Neuropsychol. Rev. 2010; 20 (2): 209–225. https://doi.org/10.1007/s11065-010-9129-7

68. Ashburner J., Friston K.J. Voxel-based morphometry – the methods. NeuroImage. 2000; 11 (6 Pt 1): 805–821. https://doi.org/10.1006/nimg.2000.0582

69. Snook L., Plewes C., Beaulieu C. Voxel based versus region of interest analysis in diffusion tensor imaging of neurodevelopment. NeuroImage. 2007; 34 (1): 243–252. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2006.07.021

70. Arrigoni F., Peruzzo D., Gagliardi C. et al. Whole-brain DTI assessment of white matter damage in children with bilateral cerebral palsy: evidence of involvement beyond the primary target of the anoxic insult. Am. J. Neuroradiol. 2016; 37 (7): 1347–1353. https://doi.org/10.3174/ajnr.A4717

71. Smith S.M., Jenkinson M., Johansen-Berg H. et al. Tractbased spatial statistics: voxelwise analysis of multi-subject diffusion data. NeuroImage. 2006; 31 (4): 1487–1505. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2006.02.024

72. Douaud G., Smith S., Jenkinson M. et al. Anatomically related grey and white matter abnormalities in adolescentonset schizophrenia. Brain: J. Neurol. 2007; 130 (Pt 9): 2375–2386. https://doi.org/10.1093/brain/awm184

73. Kanaan R.A., Shergill S.S., Barker G.J. et al. Tractspecific anisotropy measurements in diffusion tensor imaging. Psychiatr. Res. 2006; 146 (1): 73–82. https://doi.org/10.1016/j.pscychresns.2005.11.002

74. Besseling R.M.H., Jansen J.F.A., Overvliet G.M. et al. Tract specific reproducibility of tractography based morphology and diffusion metrics. PLOS ONE. 2012; 7 (4): e34125. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0034125


Дополнительные файлы

Рецензия

Для цитирования:


Никогосова А.К., Ростовцева Т.М., Берегов М.М., Губский И.Л., Лелюк В.Г. Магнитно-резонансная трактография: возможности и ограничения метода, современный подход к обработке данных. Медицинская визуализация. 2022;26(3):132-148. https://doi.org/10.24835/1607-0763-1064

For citation:


Nikogosova A.K., Rostovtseva T.M., Beregov M.M., Gubskiy I.L., Lelyuk V.G. Magnetic resonance tractogtaphy: possibilities and limitations, modern approach to data processing. Medical Visualization. 2022;26(3):132-148. (In Russ.) https://doi.org/10.24835/1607-0763-1064

Просмотров: 473


ISSN 1607-0763 (Print)
ISSN 2408-9516 (Online)